Будущий гетман родился в 1627 г. в семье наказного гетмана Дорофея Михайловича Дорошенко и Митродоры Тихоновны Тарасенко. Будучи реестровым казаком, выдвинулся в ряды казацкой старшины во время восстания Хмельницкого (1648—1654) против Речи Посполитой. Был при правлении гетманов Богдана Хмельницкого и Ивана Выговского был прилуцким и черкасским полковником.

Участвовал в подавлении восстания 1657—1658 годов против гетмана Ивана Выговского и Речи Посполитой, руководимого Мартыном Пушкарём и Яковом Барабашем.

При гетмане Павле Тетере с 1663 года — генеральный есаул в правобережном войске. После бегства разбитого Василием Дрозденко Тетери гетманство попытался захватить Степан Опара, поддерживаемый крымскими татарами; но последние скоро захватили его в плен и предложили бывшим под его начальством казакам признать гетманом Дорошенко.

В 1665 г. Дорошенко был избран гетманом Правобережной Украины. После выдачи Опары правительству Речи Посполитой весь правый берег Днепра, за исключением Киева, защищаемого царскими войсками, признал над собой власть Дорошенко, который стал стремиться к единству Украины и независимости Войска Запорожского.

Опираясь на часть казацкой старшины и духовенства, которая ориентировалась на Османскую империю и Крымское ханство, Дорошенко попытался распространить свою власть на Левобережную Украину. Дорошенко предпринял поход на Левобережную Украину, пытаясь захватить Кременчуг. Попытка эта окончилась неудачей, но Дорошенко не оставлял своих планов, найдя для них усердную поддержку у киевского митрополита Иосифа.

Андрусовский договор между Москвой и Речью Посполитой (1667 г.) положил конец надеждам запорожских казаков на полное объединение их края под властью царя и тем самым побуждал сторонников единства стать под знамёна гетмана Дорошенко.

Но правобережная Гетманщина была слишком слаба, чтобы собственными силами выполнить поставленную программу: Дорошенко пришлось обратиться к помощи союзников. Это подрывало в корне начатое им дело, обращая борьбу за единство Гетманщины в борьбу соседних держав, причём на Юго-Западную Русь наводился новый и грозный враг в лице Османской империи. Сначала дела Дорошенко шли довольно успешно: удачно отбиваясь от Речи Посполитой с помощью татарских орд, он расширил было своё господство и на левом берегу Днепра. Он убеждал Ивана Брюховецкого восстать против царской власти, обещая передать ему тогда гетманство на правом берегу. Брюховецкий поверил обещаниям и поднял восстание, но казацкие полки и старшина подчинились прибывшему на левый берег Днепра Дорошенко и Брюховецкий был убит. Дорошенко двинулся было против воеводы Ромодановского, но, получив известие об измене жены, уехал в Чигирин, поставив на левом берегу своим наказным гетманом Демьяна Многогрешного. За время его отсутствия достигнутое было единство Гетманщины быстро уничтожилось.

Левобережная старшина, не видя помощи от Дорошенко в борьбе с Московским царством, предпочла подчиниться, избрав себе гетманом Многогрешного. Переговоры Дорошенко с царским правительством о признании его гетманом и на левой стороне Днепра не имели успеха в связи с завышенными требованиями. Царское правительство предпочло утвердить гетманом Многогрешного, окончательное избрание которого и состоялось в марте 1669 года.

Дорошенко оказался между молотом и наковальней в виде Речи Посполитой и крымскими татарами. Он не мог уже держаться своими силами даже на правом берегу и в марте 1669 года созвал раду, на которой правобережное казачество решило подчиниться власти турецкого падишаха, а сам он перешёл в подданство турецкого султана. По договору 1669 года, заключённому Дорошенко с султаном Мехмедом IV, правобережная Подолия переходила под власть Османской империи и гетман обязывался оказать ей военное содействие.

Гетманщина сохраняла за собой полную автономию и свободу от всяких податей и взносов в султанскую казну, обязываясь только поставлять казацкое войско по требованию султана и имея за то голос во внешней политике Турции, особенно по отношению к Речи Посполитой и Русскому царству.

Лично для себя Дорошенко выговорил несменяемость гетманского сана и наследство последнего в его роде. Этот договор с Османской империей погубил дело Дорошенко в глазах народа. Большая часть казаков ушла от него к его противнику Суховиенко, на место которого скоро был избран гетманом уманский полковник Михаил Ханенко, признанный и правительством Речи Посполитой. Помощь Турции на время отклонила беду от Дорошенко: турецкий посол отвёл крымские орды, вместе с Ханенко и Суховиенко осадившие Дорошенко; затем на помощь последнему присланы были белгородские татары, с которыми он окончательно разбил своих противников.

В декабре 1671 года, когда войско Речи Посполитой стало отвоёвывать у Дорошенко города, в Варшаву была прислана султанская грамота, требовавшая, чтобы Речь Посполитая отказалась от западнорусских земель. Весной 1672 года султан Мехмед IV с громадной армией, подкреплённой крымским ханом и казацкими отрядами Дорошенко, вторгся в Подольское воеводство и Галичину, принудил к сдаче Каменец-Подольский и осадил Львов. Речь Посполитая была вынуждена заключить с султаном Бучацкий договор, по которому отказывалась от Правобережной Украины.

Между тем население Правобережья, разоряемое крымскими татарами и турками, массами переходило на Левобережье, и край, подчинённый Дорошенко, день ото дня пустел. Новый гетман Левобережной Украины, Иван Самойлович, пользуясь тем, что Бучацкий договор освободил московское правительство от обязательств, налагавшихся на него Андрусовским трактатом, вместе с воеводой Ромодановским переправился в 1674 году через Днепр; правобережные полки все почти передались на его сторону; на раде в Переяславе Ханенко сложил с себя гетманство и Самойловича провозгласили гетманом обеих сторон Днепра. Дорошенко не явился на эту раду; когда же Самойлович и Ромодановский опять перешли через Днепр, он заперся в Чигирине и позвал на помощь турок, перед которыми русско-казацкое войско поспешно отступило. Передавшиеся было Самойловичу города и местечки подверглись страшному разорению. Власть Дорошенко становилась всё более ненавистной народу. Ввиду неминуемого падения, Дорошенко решался уже подчиниться Москве, но хотел сохранить за собой гетманское достоинство и с этой целью обратился к посредничеству запорожского кошевого Ивана Сирко. Последнее было отклонено российским правительством.

Деятельность Дорошенко не только не привела к осуществлению намеченного им плана, но сделала его ещё более недостижимым.

Осенью 1676 года Самойлович и Ромодановский предприняли новый поход к Чигирину. Лишившись поддержки казачества, гетман Дорошенко капитулировал в том же году перед войсками Ромодановского, сдался и принёс присягу Русскому царству. В 1677 году он был отправлен в Москву и более уже не вернулся на родину.

В 1679 году Дорошенко был назначен российским правительством воеводой в Вятку (1679—1682).

В 1684 году получил в вотчину село Ярополец под Москвой. Дорошенко прожил здесь на покое 14 лет, здесь же умер в 1698 году и был похоронен.

Смоляной бюст масштаба 1/10, скульптор - Антон Дербилов. Роспись - акрил и масло. Скульптура и роспись выполнены по мотивам гораздо более позднего портрета ХIX в.